Von den Rittern des Deutschen Ordens, dem Aufstieg Preußens bis hin zu Flucht und Vertreibung
Mystisch und geheimnisvoll beginnt mit archäologischen Funden der baltischen Prußen die Geschichtsabteilung; es folgt ihre Unterwerfung durch die Ritter des Deutschen Ordens. Der Aufstieg Preußens vom Herzogtum zum Königreich bis hin zur Krise der napoleonischen Zeit und den Befreiungskriegen schließt sich an.
Im 19. Jahrhundert liegt der Schwerpunkt auf den sozialen und technischen Veränderungen. Der Erste Weltkrieg wird als der „vergessene Krieg“ im Osten erzählt. In der Weimarer Zeit war Ostpreußen vom übrigen Reich abgetrennt, was Handel und Wirtschaft sehr belastete, zugleich wird die Provinz vom Tourismus entdeckt. In der Zeit des Nationalsozialismus kommt es in Ostpreußen zu Entrechtung, Verfolgung und Ermordung von Juden, politischen Gegnern und weiteren Opfergruppen durch die Nationalsozialisten.
Der Zweite Weltkrieg endet mit dem Untergang Ostpreußens als Provinz im Deutschen Reich, gekennzeichnet von verheerenden Gewalttaten und Zerstörungen sowie von Flucht und Vertreibung der deutschen Bevölkerung. Die Ausstellung erzählt von Verschleppung, vom Leben in dänischen Lagern und dem schwierigen Ankommen der Millionen Flüchtlinge im kriegszerstörten Restdeutschland. Gerade in Norddeutschland veränderten sich Land, Städte und Gesellschaften durch die Integration der vielen neuen Bürger.
Kurz wird auch geschildert, was nach 1945 in Ostpreußen und den baltischen Staaten geschehen ist und wie sich die heutige Bevölkerung mit dem deutschen Kulturerbe auseinandersetzt.